地球物理学家田锁雄介博士（小林敬树饰）带领团队前往深海进行科学研究，但发现海底存在异常裂缝和泥流。经过一系列调查，他得出结论，日本列岛将在一年内沉没。然而，日本政府官员认为，Tanso博士的预测只是一个谎言，不值得相信。
理事长的义女——普通部学生的黑主优姬，以及青梅竹马的锥生零担负起学院守护者的职责——处理人类学生与吸血鬼接触时所出现的麻烦。而在零的内心深处，因为4年前父母被杀害而痛恨着所有吸血鬼。 十年前的一个雪夜优姬迷路遭遇恶鬼，幸得贵族吸血鬼玖兰枢所救。十年后，两人在黑主学院再次相遇。对于救过自己性命的枢，优姬心中存着感激与仰慕，枢虽对优姬有好感，但却因种族间的鸿沟刻意远离。而零虽对优姬也有感觉，但坚硬的内心却阻止了他的感情。等待着他们的命运到底是什么......
當未確認生命體再次出現，連G3也不是其對手時，神秘的金色幪面超人亞極陀登場，這個幪面超人是一位失憶的青年津上翔一變身，起初因未能控制而襲擊G3。 翔一暫住在美杉義彥的家，認識了擁有超能力的風谷真魚，真魚更幫助翔一四出尋找他失去的記憶，並遇上葦原涼。涼在父親的遺物中，發現一本記事薄，當中提及之姓名卻無人知曉，查探父親死因後，竟發現自己是另一個幪面超人－磯烙使。磯烙使是不完整的亞極陀，所以當涼變身磯烙使後會出現後遺証。有次他相當危險，幸得因超古代文明遺傳因子而誕生的青年所救。之後出現的未確認生命體也相繼被翔一，涼以及誠所打敗。 後來，涼誤會女朋友是被亞極陀所殺，造成磯烙使與亞極陀對峙的局面。又因亞極陀多次拯救G3，G3加入戰團對付磯烙使。可惜G3聯手亞極陀未敵磯烙使，警方有見及此更厲害的武器－G3-X。在G3-X和亞極陀合作下，未確認生命體雖然愈來愈厲害，但也被擊倒。 第三個幪面超人是由木野薰變身，他雖然會優先對付未確認生命體，但亦會對付磯烙使和亞極陀，因他認為世上有他就夠了。後來他被強化了的磯烙使所敗，又被涼所救而作出改變。 原來謎的青年是遠古使用闇力量的創造主，他今次派出水的精靈對付三個幪面超人及G3，起初四人不敵，但翔一打破恐懼，令亞極陀的力量再上一層，再合四人之力，將他打敗。 在警方和真魚的調查下發現翔一的姐姐木雪菜也曾經變成亞極陀，而其他擁有超能力的人最終也會變成亞極陀，真魚更發現她的父親的死和亞極陀有關而疏離翔一。這時闇的創造主親自出擊，要收回翔一等的力量。更決定殺盡所有人類，以免有更多的亞極陀誕生。他派出風、地、水三精靈，翔一、涼和誠的最後一戰在此展開。
