为了保护索尼克，善良的猫头鹰养母给了索尼克一包魔法戒指，可以帮助他传送到一个安全的星球。就这样，索尼克抵达了地球，并在蒙大拿州的青山市着陆。起初，索尼克在这里住得很舒服，交了一群朋友。当政府发现索尼克的存在时，一切都变得复杂起来。政府已经派邪恶的科学家艾格黑德博士（金·凯瑞饰）命令他抓住索尼克，并对他进行可怕的科学研究。为了避免艾格黑德博士的追捕，索尼克和治安官汤姆（詹姆斯·马斯登饰演）必须去旧金山领取遗失在那里的魔法戒指。
有一次，来自海洋的神秘敌人“塞壬”对人类发动了猛烈的攻击。“蓝色之路”的女孩们以钢铁般的意志力勇敢地与敌人作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的推移，蓝线内部由于概念上的差异而逐渐出现分裂，产生了一个被称为“红轴心”的大型对立阵营。被称为“灰鬼”的最强英雄企业（石川裕一配音）、每天都很困惑但在关键时刻却出乎意料地被使用的拉菲（长泽玛莉娅配音）、成熟体贴的大黄蜂（山本配音）和性格坚强但心地善良的哈曼（伊藤明配音）面对动荡的局势，当这些年轻女孩再次被推上战场时，会发生什么样的故事？
