夏天，在一个乡村小镇。Haruno Yoshiko突然接到一个关于他祖父讣告的电话。她靠在阳台上，对在一楼院子里的父亲晴儿喊道：“我听说爷爷去世了。”为了主持葬礼，晴儿和他期待已久的兄弟们与各自的家人聚在一起。
當未確認生命體再次出現，連G3也不是其對手時，神秘的金色幪面超人亞極陀登場，這個幪面超人是一位失憶的青年津上翔一變身，起初因未能控制而襲擊G3。 翔一暫住在美杉義彥的家，認識了擁有超能力的風谷真魚，真魚更幫助翔一四出尋找他失去的記憶，並遇上葦原涼。涼在父親的遺物中，發現一本記事薄，當中提及之姓名卻無人知曉，查探父親死因後，竟發現自己是另一個幪面超人－磯烙使。磯烙使是不完整的亞極陀，所以當涼變身磯烙使後會出現後遺証。有次他相當危險，幸得因超古代文明遺傳因子而誕生的青年所救。之後出現的未確認生命體也相繼被翔一，涼以及誠所打敗。 後來，涼誤會女朋友是被亞極陀所殺，造成磯烙使與亞極陀對峙的局面。又因亞極陀多次拯救G3，G3加入戰團對付磯烙使。可惜G3聯手亞極陀未敵磯烙使，警方有見及此更厲害的武器－G3-X。在G3-X和亞極陀合作下，未確認生命體雖然愈來愈厲害，但也被擊倒。 第三個幪面超人是由木野薰變身，他雖然會優先對付未確認生命體，但亦會對付磯烙使和亞極陀，因他認為世上有他就夠了。後來他被強化了的磯烙使所敗，又被涼所救而作出改變。 原來謎的青年是遠古使用闇力量的創造主，他今次派出水的精靈對付三個幪面超人及G3，起初四人不敵，但翔一打破恐懼，令亞極陀的力量再上一層，再合四人之力，將他打敗。 在警方和真魚的調查下發現翔一的姐姐木雪菜也曾經變成亞極陀，而其他擁有超能力的人最終也會變成亞極陀，真魚更發現她的父親的死和亞極陀有關而疏離翔一。這時闇的創造主親自出擊，要收回翔一等的力量。更決定殺盡所有人類，以免有更多的亞極陀誕生。他派出風、地、水三精靈，翔一、涼和誠的最後一戰在此展開。
传说世界上有一个吸血鬼，名叫“第四真祖”。他的力量足以控制凶猛的十二个头，而他性情的邪恶即将蔓延，使人类陷入绝望的灾难。为了找到并消灭即将到来的天启妖王，狮子王机制派遣了一个名叫姬童雪菜（由梨沙耕作配音）的新手剑巫女孩，给了她最强的武器灵魂枪，并命令她前往仙神城。让学财没有想到的是，传说中阴险恐怖的第四真祖师，他的真实身份实际上是一个名叫小谷城（细谷和夫配音）的普通年轻人，他就读于私立菜海学园高中，和大多数高中生一样，每天过着平静的生活。就这样，学财来到了小谷城的身边，充满惊险和曲折的“非日常”校园生活正式开始。
