在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
元禄14年，赤穗城城主浅野内匠头（真田广之 饰）拔刀砍伤了羞辱自己的吉良上野介（田村高广 饰），他也因冒犯将军而被赐死。在此之后，赤穗城覆没，大老大石内藏助（津村雅彦 饰）召集城中武士，决定暂时忍辱负重，伺机复仇。
在一个盛夏的下午，在宁静的墓地里，老资产家族藤田（Fujita）与抱着母亲骨灰的面纱蝴蝶结一见钟情。缺少父爱的面纱蝴蝶结从小就从父亲般的对藤堂的仰慕，逐渐上升为对男人的爱与渴望。一天，沙公受藤堂之邀来到别墅，意外发现了一幅神秘的少女画。
