东京战争一年后，布列塔尼男孩鲁鲁修在11区（原日本）过着普通的学生生活。然而，在鲁鲁修和他的兄弟罗洛之间的一次旅行中，他们遇到了黑骑士的残余。在与女孩C·C再次签约后，尘封的记忆就摆在了路路秀面前。
为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代……
在高中一年级的夏天，Fangao（Tehiro Tetsuro配音）离开了离岛的家乡，独自来到了东京。经济拮据迫使他找到了一份工作，并最终在一家专门出版奇怪超自然出版物的出版社担任作家。
