在某个朔夜,犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗,他们终于消灭这个邪恶的妖怪,漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整,随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程;法师弥勒的风穴消失,他返回寺庙拜祭父亲;珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久,获得自由的神乐在神无的的指引下,见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前,在神久夜的力量下,大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢,神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使,甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭,犬夜叉一行人重新聚首,向神久夜所在的富士山进发……
已是江户时代后期,时有明石藩江户之家老间宫图书(内野聖陽 饰)在幕府老中土井大炊头(平幹二朗 饰)的宅前自杀,此举引起朝野震动。一切皆由明石藩主齐昭(稲垣吾郎 饰)而起。
巧克莉(松本真理香 配音)和香草(井端珠里 配音)是生活在魔界的两个活泼可爱的小魔女,她们其中的一人,将会成为下一任魔界女王,为此,两人之间展开了激烈的竞争。